Форт Святого Иоанна находится в северной части Старого порта, где с XIII века жили рыцари ордена Святого Иоанна Иерусалимского — госпитальеры. После нападения арагонцев в 1423 году, герцог Прованса Рене Анжуйский, который впоследствии стал королем Рене Добрым, соорудил здесь массивную четырехугольную башню для защиты входа в гавань.
В XVII веке Людовик XIV решил защитить Марсель с помощью новых укреплений — их начали строить на месте реквизированных владений Ордена Госпитальеров. В 1664 году возвели маяк, а несколькими годами позже инженер шевалье Луи-Николя де Клервилль по приказу короля построил форт. После смерти де Клервилля начальником фортификаций был назначен инженер и маршал Себастьян Вобан, при котором форт отделили от территории города широким рвом, заполненным водой.
В течение многих лет в форте Святого Иоанна размещались воинские части, революция превратила их в тюрьму, а немцы во время Второй мировой войны устроили здесь склад боеприпасов, взорванный в 1944 году. После освобождения Франции форт вернулся французской армии, а в 60-е годы стал памятником истории и архитектуры.
С 1967 по 1971 год в нижней части форта выросли новые постройки, где разместился Департамент подводной археологии, а позднее — часть Музея цивилизаций Европы и Средиземноморья. Позже были проведены раскопки в капелле Святого Иоанна, а в восточной части форта организовали мемориал в память о погибших в концлагерях. Все музеи форта Святого Иоанна открыты для посещения.
